年9月，伊尔-28通过了试飞，并被推荐立即投入大规模生产。三家大型航空制造厂（分别位于莫斯科、沃罗涅日和鄂木斯克）开始快速地生产这种相对复杂的飞机。年初，第一批系列生产的轰炸机就交付给了部队。生产规模迅速扩大，到年，在莫斯科的一家工厂每个月就能生产出架飞机。其他工厂的数据不详，但总体来说，产量应该不低于这个数字。在一个刚刚经历了战争创伤的国家，许多城市还是废墟，大多数人口还住在木屋和木棚里，实现如此规模的喷气轰炸机生产是令人惊叹的。这在和平时期，在世界上任何一个国家都是空前绝后的。
在苏联工厂仅仅五年内，一共生产了架伊尔-28轰炸机，这是世界上绝无仅有的纪录，没有任何其他国外的喷气式轰炸机数量能够与之相比。这一壮举的背后，是苏联为了准备下一次世界大战而做出的努力。苏联采用了与之前相似的生产方法。在年代，苏联也生产了世界上数量最多的轰炸机。除了苏联，伊尔-28还在捷克斯洛伐克进行苏联许可下的生产。在捷克斯洛伐克的Avia工厂，生产了多架被命名为B-的伊尔-28飞机。这些飞机主要供应给华约国家。
与此同时，在年7月8日，也就是正好70年前，苏联部长会议发表了关于开发重量为两吨并且能够放入伊尔-28弹舱的小型核弹的秘密决议。该弹药被编码为RDS-4，研发者被要求在年9月之前提供一个样机进行测试。同时，也开始了为RDS-4使用而进行的伊尔-28A特殊改装版的研发。总共生产或改装了大约架这样的飞机（尚未找到确切数字）。在同年的五月，首次升空的是图-16轰炸机，它最初就是作为核武器的载体而设计，并且与伊尔-28相比，具有大大增加的作战半径。这种飞机已经可以覆盖整个西欧，包括英国群岛，而伊尔-28的作战范围仅限于离预期前线0公里以内的区域。不过，这完全足够了，它可以从德意志民主共和国的领土上将核弹带到罗马、巴黎或伦敦，然后返回，当然，前提是不被击落。
然而，RDS-4产品的开发时间被打断，其测试仅在年8月底，也就是斯大林去世后进行。他的继任者没有发动第三次世界大战的计划，相反，他们试图避免战争。因此，伊尔-28的产量早在年就减少了，年就停止了。图-16只建造了架。
从20世纪50年代中期开始，伊尔-28和AviaB-被积极出口给不属于华沙集团的苏联盟友，特别是使用它们的埃及。
伊尔-28可以携带多种类型和重量的炸弹，在货舱内或外部悬挂。最常见的是1吨或3吨的炸弹。它还可以携带火箭鱼雷或地雷，在水面上进行攻击。它使用了一个光学瞄准镜来发射炸弹或鱼雷，该瞄准镜与自动驾驶仪相连，使领航员能够在瞄准时控制飞机侧翼。它还可以携带照明弹，在夜间进行轰炸。
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